Sexo en la ciudad: las ranas urbanas son más sexys que las del bosque

Los machos de muchas especies de animales presentan atributos y ornamentos, que en ocasiones son muy elaborados, con el fin de atraer a las hembras para poder aparearse con ellas. Estos atributos pueden ser físicos, como un plumaje o una coloración llamativa, pero también pueden ser comportamientos ritualizados como exhibiciones de cortejo o cantos. 

Cuando pensamos en los cantos, lo primero que nos viene a la cabeza son los cantos de las aves, sobre todo de algunos paseriformes, que son capaces de emitir melodías muy complejas y características para cada especie. Mediante esos cantos, los machos compiten con otros machos rivales, de forma que aquellos que consigan tener un canto más fuerte, más complejo y que destaque sobre el de sus competidores, tendrá más posibilidades de éxito.

Macho de Rana verde (Pelophylax perezi) cantando

Pero las aves no son las únicas que utilizan la música en sus cortejos, los anfibios, y en particular las ranas y los sapos, también la utilizan, y al igual que en las aves, las características de sus cantos varían según las condiciones ambientales pero también dependen del contexto social en el que se encuentren.  

Tiempo de paradas nupciales

Una tradición que me gusta cumplir nada más comenzar el año es la de visitar las colonias de cormoranes moñudos del occidente de Asturias en compañía de mi amigo Gilberto. En los 30 años que llevamos trabajando con esta especie, hemos visto como adelantaban su fecha de puesta en casi 20 días como consecuencia del cambio climático (Álvarez & Pajuelo, 2011) y como las condiciones  meteorológicas locales, sobre todo las precipitaciones o la ausencia de ellas, también podían retrasar o adelantar el inicio de la reproducción.

El pasado diciembre fue bastante lluvioso en Asturias, sobre todo comparado con los meses anteriores, en los que las precipitaciones estuvieron muy por debajo de lo normal. Y esas lluvias tuvieron un efecto sobre los cormoranes, que este año están mucho más retrasados que el año pasado, cuando apenas había llovido durante todo el mes de diciembre. 

Ayer, la mayoría de las parejas aún no se habían asentado en los lugares donde construirán los nidos, y solo algunas, las más viejas y que llevan más tiempo juntas, habían comenzado a acumular material y a realizar las paradas nupciales y el cortejo que precederá a las cópulas.

Invítame a cenar y puede que tengamos hijos juntos

Charles Darwin propuso la "Teoría de la selección sexual" para explicar cómo algunos caracteres que incrementaban el éxito reproductivo individual pueden evolucionar aunque supongan un coste en términos de supervivencia. Resultaba evidente que si un animal tiene que sobrevivir, el hecho de cargar con molestos adornos o lucir un vestido de colores llamativos sería contraproducente, ya que conseguiría atraer a los depredadores y por otra parte dificultaría la huida.

Posteriormente a Darwin, Amotz Zahavi formuló en 1975 su famoso "Principio del handicap", que proponía una explicación a la aparición de esos adornos exagerados. Según Zahavi, en una población en la que los machos varían en su calidad, algunos de ellos pueden tener ciertos rasgos que pueden suponer una desventaja para sus supervivencia respecto a otros machos (por ejemplo una cola muy larga o unos colores muy llamativos). De esta forma, sólo aquellos machos que tienen unos genes de alta calidad pueden sobrevivir a pesar de cargar con ese hándicap, y por lo tanto las hembras que se apareen con ellos tendrán hijos que portarán esos "buenos genes".

Normalmente cuando pensamos en animales con este tipo de atributos superdesarrollados y a veces grotescos, nos vienen a la cabeza aves como el pavo real o mamíferos como los ciervos, pero quizás el grupo de animales que presenta una mayor variedad de adornos, colores y estructuras relacionadas con el cortejo y la selección sexual, sean los insectos. Entre ellos hay escarabajos con impresionantes cornamentas, mariposas multicolores, insectos que desprenden luces químicas, o moscas metalizadas. Uno de los insectos que han sido más estudiados como ejemplo de selección sexual han sido las Moscas escorpión, que curiosamente ni son moscas ni son escorpiones, y son totalmente inofensivas. Estos insectos pertenecen al orden de los Mecópteros y entre sus características anatómicas destaca su mandíbula transformada en un largo pico y la presencia de un apéndice abdominal acabado en una pinza, presente sólo en los machos y que recuerda al aguijón de un escorpión. Ese apéndice tiene la función de sujetar a la hembra durante la cópula. Pero el macho de mosca escorpión no tiene el éxito garantizado sólo por tener un aspecto imponente y llamativo, si quiere triunfar y conseguir a una hembra deberá antes invitarla a comer, sino no hay nada que hacer, y más vale que la comida sea de su agrado, porque sino lo rechazará sin contemplaciones. 

El macho de mosca escorpión antes del cortejo deberá capturar a una presa, cuanto mas grande y sabrosa mejor, y ofrecérsela a su pareja. Si a ella le parece lo suficientemente buena, accederá a copular con el macho mientras ella disfruta del banquete. Si la hembra está satisfecha, dedicará mucho tiempo a comer y a saborear la comida y durante ese tiempo, el macho estará transfiriendo el esperma a la hembra, asegurando la paternidad de su descendencia. Por otra parte, no cabe duda de que un macho capaz de capturar una presa muy grande y fuerte arriesga más que uno que captura una pequeña mosca y por tanto, también le estará diciendo a la hembra que es fuerte y que tiene unos buenos genes que pasarle a sus hijos.

Pero la presentación a la hembra de regalos en forma de comida no es exclusiva de los insectos. Muchas aves durante la fase de cortejo y apareamiento dan de comer a las hembras. De esta forma, los machos están indicando a sus parejas que serán capaces de proporcionar alimento a sus futuros hijos. Este comportamiento ha sido bien estudiado en aves marinas, que son especies de larga vida en las que el cuidado parental por parte de los dos miembros de la pareja es la norma general.

El investigador de la Universidad de Vigo, Alberto Velando, demostró que las hembras de Gaviota patiamarilla (Larus michaellis) eran capaces de controlar la duración de la cópula y el número de contactos cloacales del macho durante la misma, según la cantidad de alimento que el macho le proporcionaba (Velando, 2004). Si el macho le traía comida en abundancia, la hembra permitía más contactos sexuales y por lo tanto las probabilidades de fecundación aumentaban. Si el macho no aportaba alimento o este era de poca cantidad, la hembra se movía y no permitía esos contactos. Es de destacar que en las gaviotas, al igual que ocurre en la mayoría de las aves, no existe un órgano copulador especializado, por lo que la transferencia de esperma se produce mediante el contacto de las dos cloacas, lo que require mucha precisión y un consentimiento expreso por parte de la hembra.

El en vídeo anterior, grabado en la colonia de gaviotas de Cabo Vidíu (Ouviñana, Asturies) se puede apreciar que la hembra no desplaza al macho y le permite una larga cópula. Por otra parte, si os fijáis al final del vídeo, una vez que la pareja se separa, se observan los movimientos rítmicos de la cloaca de la hembra, que tienen por objeto ayudar al esperma a ascender y de esa forma se facilita la fecundación.

Si habéis leído hasta aquí es probable que hayáis llegado a la misma conclusión que yo. Nosotros no nos diferenciamos demasiado de las moscas o de las gaviotas a la hora de buscar pareja. Nos vestimos con ropas llamativas que muchas veces no son cómodas, nos preocupamos de nuestro aspecto físico para parecer más atractivos, vamos al gimnasio para exagerar nuestros caracteres sexuales secundarios, y en muchas ocasiones hacemos el ridículo para intentar atraer la atención de nuestra pareja. Y cómo no, toda primera cita que se precie debe incluir una invitación a cenar.

Hace miles de años, el líder del grupo y el que tenía un mayor éxito, era aquel capaz de cazar la presa más grande o más fuerte. Era una manera de indicar a su pareja que el futuro podría conseguir alimento en abundancia para sus hijos y defenderlos de los posibles peligros. En la actualidad, y en nuestra sociedad occidental, no parece demasiado apropiado que el pretendiente salga a la calle a cazar un bisonte para ofrecérselo a su pareja (aunque algunos lo sigan haciendo). Hemos cambiado el bisonte por un menú en un buen restaurante, pero el objetivo es el mismo. A fin de cuentas, nuestro genoma comparte el 60% de los genes con el de una mosca de la fruta y el 98,4% con el de un chimpancé.

Los machos que compiten más entre ellos tienen mejor esperma

La reproducción es un momento crucial en la vida de los seres vivos. En los animales con reproducción sexual, los machos deben luchar con otros individuos de su mismo sexo para conseguir pasar sus genes a la siguiente generación y las hembras deben escoger entre todos los pretendientes al mejor padre para sus hijos.

Pero esta selección de pareja no se produce sólo mediante la lucha física entre los individuos, o mediante la elección por la apariencia externa de una u otra pareja. Incluso después del apareamiento, los espermatozoides competirán entre sí por fecundar los óvulos y a su vez el óvulo podrá discriminar entre los espermatozoides de varios machos y escoger el más adecuado para que lo fecunden.

La competencia espermática ha sido confirmada en la mayoría de los animales y los anfibios han sido uno de los grupos que más atención han recibido, debido a las características de sus sistemas de reproducción que favorecerían estos fenómenos de competencia. Por una parte tienen fecundación externa, que se produce en el agua, y por otra parte, son muy frecuentes las agregaciones reproductoras en las que varios machos compiten por aparearse con las hembras.

Charca en la vega de Candioches donde habíta una población "explosiva"

En un artículo que hemos publicado en la revista Journal of Zoology, exponemos los resultados de un experimento realizado con Rana bermeja (Rana temporaria) en el que estudiamos el fenómeno de la competencia espermática en esta especie. Una de las características más llamativas de las poblaciones de Rana bermeja del norte de la Península Ibérica es la existencia de dos sistemas de reproducción, uno explosivo que ocurre en las poblaciones que viven por encima de los 1000 m de altitud, en el que todos los individuos se reproducen en unos pocos días y uno prolongado en las zonas bajas, en el que la reproducción se extiende durante varios meses.

En los sistemas prolongados el sex-ratio (proporción entre machos y hembras) está muy desbalanceado hacia los machos, ya que estos permanecen durante varios días en las charcas mientras que las hembras solo acuden a realizar la puesta y luego se van. Esto hace que en un mismo momento, una hembra pueda estar rodeada de muchos machos que se intentarán aparear con ella. Por el contrario, en los sistemas explosivos, tanto machos como hembras acuden al mismo tiempo a las charcas y por lo tanto la competencia es mucho menor.

Es previsible por tanto que en sistemas en los que hay una mayor competencia entre los machos, la competencia espermática sea también más intensa, y por lo tanto el esperma de los machos de estas poblaciones habría evolucionado para ser más competitivo que el de los machos de poblaciones explosivas, en los que el sex-ratio está menos desbalanceado y por lo tanto hay un menor número de machos por cada hembra al mismo tiempo.

Para comprobar si esta hipótesis era correcta planteamos un experimento en el que los huevos de una hembra de una población de zona baja (prolongada) fueron expuestos al esperma de dos machos, uno procedente de una población explosiva y otro procedente de una prolongada. Posteriormente, el mismo cruce lo repetimos con una hembra de zona alta (explosiva). En total empleamos 3 hembras y 6 machos de cada una de las poblaciones.

Posteriormente a la fecundación de los huevos, estos fueron incubados durante unos 20 días hasta la eclosión, y en ese momento se genotiparon las larvas y los adultos para conocer cual era el padre de cada una de ellas. Los huevos de una de las hembras no fueron fecundados por ninguno de los dos machos.

Los resultados confirmaron que los machos de la población de Río Color (zona baja, sistema prolongado) fecundaron muchos más huevos que los machos de Áliva (zona alta, sistema explosivo), independientemente de la procedencia de la hembra.

Este estudio demuestra la existencia de variación intrapoblacional en la capacidad de fecundación de los machos bajo una situación de competencia espermática, lo que es consistente con la existencia de la dicotomía "prolongada-explosiva" en los sistemas de reproducción.

Referencias

- Álvarez D, Viesca L & Nicieza AG (2014) Sperm competitiveness differs between two frog populations with different breeding systems. Journal of Zoology (el artículo completo puede bajarse en este enlace)

La caza, la pesca y la selección natural

La propuesta más innovadora de la Teoría de la Evolución de Darwin es la que establecía que algunos ejemplares de una determinada especie tienen más posibilidades de reproducirse (y por lo tanto de pasar sus genes a la siguiente generación) que otros. Este hecho es el responsable de que los individuos más aptos o que posean unas características más adaptadas al medio, sobrevivan y se reproduzcan en mayor medida que aquellos que presenten taras o que están peor adaptados al medio. Mediante este mecanismo, que Darwin denominó Selección natural, todos los seres vivos fueron evolucionando hasta nuestros días, conservando por el camino las mejores características y desechando los errores y las características menos competitivas para el ambiente determinado en el que vivían.

Una de las causas de mortalidad (y de selección) más habitual en las poblaciones naturales es la depredación. Los depredadores centran sus ataques en los ejemplares más débiles o enfermos mientras que atacarán en menor medida a los ejemplares más vigorosos y fuertes. Evidentemente los depredadores no buscan el beneficio de sus presas, sino su propio beneficio, ya que cazar a un animal débil requiere un menor gasto energético y presenta un menor riesgo para su integridad que intentar atrapar a un animal en plenitud de fuerzas.

Carnero de las Rocosas 

Hace miles de años, el ser humano seguía estos mismos principios y cuando cazaba buscaba aquellas presas más sencillas de capturar, ya que la carne de un ciervo cojo era igual de nutritiva que la de uno sano. Pero actualmente, al menos en nuestra sociedad, la caza y la pesca no buscan llenar la despensa sino que se han convertido en un deporte o incluso en un coleccionismo que lo que pretende es capturar la presa más grande y con unos atributos más desarrollados. En el caso particular de la caza mayor, lo que se busca en muchas ocasiones es un trofeo (independientemente de que luego se pueda consumir la carne) y no es raro que después de dar caza a un ejemplar con una imponente cornamenta se le corte la cabeza y se deje el cuerpo en el monte para no cargar con él.

Reducción de la longitud de la cornamenta del Carnero de las Rocosas entre 1972 y 2002 (Coltman et al., 2003)

Hay varios estudios que confirman esta "antiselección natural"*, como el realizado con el Carnero de las Rocosas (Ovis canadensis) por el grupo de David Coltman, que demostró que debido a la captura selectiva de los machos con cornamentas más desarrolladas, el tamaño medio de dichas cornamentas se había reducido drásticamente en tan sólo 30 años. En este caso la caza deportiva actúa directamente sobre la selección sexual, ya que elimina a los mejores reproductores y permite que los machos menos aptos, que habrían sido desplazados por ellos, se reproduzcan en su lugar y pasen sus genes a la siguiente generación.

En otro estudio realizado con ciervos (Cervus elaphus), Hartl y sus colaboradores encontraron que ciertos alelos de los locus Idh-2, Me-1 y Acp-1, estaban significativamente asociados a algunas características corporales y de la cornamenta de los machos que era seleccionadas por los cazadores. Por ejemplo, el alelo Idh-2125 se asociaba con una mayor longitud de las patas de las hembras y un mayor número de puntas en  la cuerna de los machos. Resulta evidente por tanto que la eliminación de los machos con mayor número de puntas significará una reducción de la frecuencia de ese alelo en el pool genético de la población, por lo que en las siguientes generaciones será cada vez más raro encontrar machos con un número elevado de puntas.

En el caso de la pesca deportiva ocurre prácticamente lo mismo, ya que aquellos ejemplares más agresivos y territoriales son los que tienen una mayor probabilidad de picar el anzuelo. En un estudio realizado en varios ríos cantábricos por el grupo de Florentino Braña, se confirmó que cuando se comparaban ríos en los que se podía pescar con ríos situados en reservas donde la pesca estaba prohibida, la talla media de las truchas en los ríos donde se pescaba era menor que en los vedados a la pesca (Braña et al, 1992). Además de esto, en un estudio recientemente publicado en la revista PNAS, se demostró que la pesca deportiva de Black bass (Micropterus salmoides) eliminaba de la población aquellos individuos que tenían un mayor potencial reproductivo (Sutter et al, 2012).

Parece evidente que la pesca y la caza deportiva tal como se realizan en la actualidad conseguirá que los ejemplares de esas especies explotadas sean cada vez más pequeños y menos aptos que sus antepasados. Exactamente lo contrario que lo que sería deseable, incluso para los propios pescadores y cazadores.

*No hay que confundir esta llamada "antiselección natural" con "selección artificial", ya que en este último caso se persigue obtener un determinado fenotipo seleccionado unas determinadas características, como ocurre por ejemplo para obtener vacas que den más leche o perros más grandes o más pequeños, por ejemplo.

Referencias

-Braña F, Nicieza AG & Toledo MM (1992) Effects of angling on population structure of brown trout, Salmo trutta L., in mountain streams of Northern Spain. Hidrobiologia 237: 61-66.

-Coltman DW, O'Donoghe P, Jorgenson JT, Hogg JT, Strobeck T, Festa-Bianchet M (2003) Undesirable evolutionary consequences of trophy hunting. Nature 426: 655-658.

-Hart GB, Lang G, Klein F & Willing R (1991) Relationships between allozymes, heterozygosity and morphological characteristics in red deer (Cervus elaphus), and the influence of selective hunting on allele frequency distributions. Heredity 66: 343-350.

-Sutter DAH, Suski CD, Philipp DP, Klefoth T, Wahl DH, Kersten P, Cooke SJ & Arlinghaus R (2012) Recreational fishing selectively captures individuals with the highest fitness potential. PNAS in press.

Asegurando la paternidad

Asegurar la paternidad no es una tarea sencilla para los machos. En el mundo animal, la promiscuidad está muy extendida y las hembras intentarán por todos los medios asegurar que el padre de sus hijos sea el mejor padre posible. Esto es comprensible ya que ellas son las que mas invierten en la reproducción. Por su parte, los machos emplearán todas sus armas para evitar que otros machos fecunden a las hembras.

Los insectos son probablemente el grupo animal que ha desarrollado las estrategias mas sofisticadas para ese fin. En algunas especies de libélulas, los machos han modificado sus órganos copuladores para retirar el esperma anteriormente depositado por los machos rivales. De todas formas, una de las formas mas extendidas para asegurar la peternidad es la de permanecer unido a la hembra durante un largo tiempo después de haber transferido el esperma,como hace este macho de Hemíptero durante una noche de verano.

De esta forma se aumentan las posibilidades de que sus espermatozoides sean los que finalmente fecunden los huevos de la hembra.

La selección sexual en las aves: adornando el nido

Han pasado solo unas pocas semanas desde que los millones de estorninos que acudían todas las noches al dormidero del centro de Asturies se hayan marchado a sus lugares de cría. La mayoría de los estorninos pintos (Sturnus vulgaris) que pasaron el invierno entre nosotros han emigrado hacia el norte de Europa, pero muchos se han quedado para reproducirse. Hace pocos años esta especie no nidificaba en Asturies pero en poco tiempo ha empezado a críar y ahora es una especie abundante, sobre todo en las zonas de campiña.

Desde hace varias semanas los machos de estornino han comenzado a buscar un lugar apropiado para hacer el nido, y desde allí han empezado a cantar y a exhibirse para atraer a las hembras. Algunos lo consiguen en poco tiempo mientras que otros pueden pasarse días y días sin que ninguna hembra se fije en ellos. En la elección por parte de la hembra influye tanto el canto y el plumaje (indicadores honestos de la calidad genética del macho) como el lugar elegido para hacer el nido. Y no sólo eso, sino que las hembras visitan los agujeros elegidos como nidos potenciales y se fijan en su contenido para evaluar la calidad del macho.

Hojas verdes añadidas por un macho de estornino antes de la puesta

Según han comprobado los investigadores Vicente Polo y Pablo Veiga, los machos de estorninos introducen en el nido hojas verdes como indicadores de calidad. Las hojas son reemplazadas cuando empiezan a secarse y contrariamente a lo que se pensaba no se introducen como material de construcción sino como adorno. Un macho que acarreé muchas hojas y mantenga la casa bien adornada será un buen macho.



Una vez que la hembra se ha convencido de que el macho será el mejor padre para sus hijos empezarán a construir el nido. Pero contrariamente a lo que se cree, la selección sexual no sólo tiene lugar en los machos que quieren atraer a las hembras, sino que en algunas especies las hembras también deben demostrar que ellas también tienen suficiente calidad genética para que el macho gaste sus energías en criar a sus hijos. Y en el caso de los estorninos tienen varias maneras de demostrarlo durante distintas fases de la cría.

Plumas de anátidas introducidas por una hembra de estornino

Como hemos visto, los machos introducen hojas verdes para atraer a las hembras. Pues las hembras responden ante este estímulo introduciendo plumas vistosas como indicadores de su propia calidad genética. Al igual que ocurría con las hojas verdes, primero se pensó que las plumas eran introducidas por las hembras como material para acolchar el nido o hacerlo mas confortable, pero los mismos investigadores demostraron en otro artículo publicado en la revista Journal of Animal Ecology en 2006, que las plumas, al igual que las hojas verdes en los machos, eran introducidas como ornamento durante la incubación.

Figura: Número de plumas añadidas diariamente por las hembras de estornino entre los dos días antes de iniciar la puesta hasta dos días después de la eclosión. Los círculos negros son los nidos en los que se añadieron experimentalmente hojas verdes. Las flechas indican el inicio de la incubación y la eclosión del primer huevo (Polo y Veiga, 2006).

Y aun mas, ellos comprobaron que había una relación directa entre la cantidad de hojas verdes introducidas por los machos y el número de plumas que colocaba la hembra. Para demostrarlo hicieron un experimento en el que en unas cajas nido introdujeron hojas extra y en otras las quitaron. En aquellas cajas donde se habían añadido hojas para dar la apariencia de que el macho propietario era mas atractivo y potencialmente un buen padre, las hembras acarrearon mas cantidad de plumas para demostrarle a él que ellas también serían buenas madres y que merecía la pena que trabajara duro para sacar adelante a sus hijos en común. La conclusión era que tanto la capacidad de decorar con hojas verdes por parte de los machos y de plumas por parte de las hembras podían ser vistas como dos comportamientos de señalización implicados en el cortejo mutuo y en la señalización del estatus social.

Pero una vez realizada la puesta y comenzada la incubación, la hembra seguirá señalizando su calidad gracias al color de los huevos. El color será un reflejo de la condición física de la hembra, y como ya vimos en otro artículo en este mismo blog, los machos cebarán con mas intensidad y frecuencia a los pollos procedentes de huevos mas oscuros, que también eran indicadores de una mejor condición.


Referencias

Polo, V., & Veiga, J. (2006). Nest ornamentation by female spotless starlings in response to a male display: an experimental study Journal of Animal Ecology, 75 (4), 942-947 DOI: 10.1111/j.1365-2656.2006.01103.x

Veiga, J., Polo, V., & Vinuela, J. (2006). Nest Green Plants as a Male Status Signal and Courtship Display in the Spotless Starling Ethology, 112 (2), 196-204 DOI: 10.1111/j.1439-0310.2006.01148.x

Preparado para la cría

Aunque todavía hace frío y los días son aun muy cortos, algunos animales como los buitres o los cormoranes moñudos ya han comenzado la reproducción. Muchas especies de aves, sobre todo en aquellas en las que hay una intensa selección sexual, ya han mudado su plumaje y lucen ahora sus mejores galas.

En los azulones (Anas platyrhynchos) y otras anátidas, cuando llega la época de cría, los machos invierten todos sus recursos en incrementar el brillo de su plumaje y en cortejar a las hembras, al mismo tiempo que intentan evitar que otros machos las fecunden para así asegurar su paternidad. La calidad de su plumaje y la presencia de ciertas coloraciones en las partes desnudas indican a la hembra que ese macho será un buen padre para sus hijos, ya que ha sido capaz de conseguir el suficiente alimento para destinar parte de sus energías en incrementar su atractivo. Por otra parte, cuando mas atractivo sea un macho para la hembra, también lo será para sus depredadores ya que su llamativa coloración lo hará mas conspicuo. Debido a esto, si a pesar de poseer esa coloración o incluso unos atributos grotescos e hiperdesarrollados, el macho ha logrado sobrevivir a la depredación, evidentemente es un buen macho. Esto es lo que se conoce como "el principio del handicap", propuesto por Amotz Zahavi en 1975 y que ya he comentado en este blog hace tiempo.

Y ser un buen padre en el  caso del azulón significa que dejará unos buenos genes a su descendencia, y no que cuidará solícitamente a sus hijos, ya que una vez puestos los huevos, la hembra será la que lleve todo el peso de la incubación y de la crianza de los pollos, mientras que el macho se desentenderá completamente.

Los señores del riachuelo

Macho de Calopteryx xanthosoma

El pequeño riachuelo está muy animado estos días, una gran cantidad de insectos vuelan sobre sus aguas buscando pareja. Unos de los más llamativos de todos ellos son los caballitos del diablo (Zygoptera), y dentro de esta gran familia, los machos de Calopteryx xanthosoma, con sus alas de color azul metálico son unas de los más llamativas.

En unos pocos metros de cauce varios machos de esta especie han acotado pequeñas parcelas donde se exhiben para llamar la atención de las hembras, que con su color verdoso pasan más desapercibidas. Los machos defienden su pequeña parcela contra los machos vecinos y los persiguen para expulsarlos si atraviesan sus fronteras. Aunque a simple vista todos los tramos del riachuelo nos parecen similares, hay grandes diferencias y las hembras elegiran a los machos no sólo por su aspecto sino también por la calidad del sitio que ocupan. 

Hembra de Calopteryx xanthosoma

Tan sólo unos pocos minutos después de que me sentara a la orilla del riachuelo a observar a los caballitos apareció una hembra volando arriba y abajo. Rápidamente los machos que se encontraban posados en sus atalallas salieron volando detrás de ellas, tratando de llevarla a su territorio. Después de unos segundos la hembra se posó en una hoja que colgaba sobre el agua, ya había elegido a su pareja.  

Macho exhibiéndose ante la hembra

En ese momento, el elegido voló a su alrededor para acabar posándose en una hoja que flotaba sobre el agua, indicándole probablemente un buen sitio para realizar la puesta. Al mismo tiempo, abría y cerraba sus alas mostrando a la hembra todo su colorido y por lo tanto su calidad genética.

Cópula

Poco después el macho se acercó a la hembra y usando las pinzas del extremo de su abdomen la agarró por el cuello mientras ella curvó su abdomen poniendolo en contacto con la papila genital del macho, que previamente había sido llenada de esperma. Los Odonatos (libélulas y caballitos) tienen un tipo de reproducción único en el reino animal, ya que los machos transfieren el esperma producido por las gónadas situadas en el extremo del abdomen a una pequeñ bolsa (genitalia secundaria) situada en la base del mismo, y allí es recogida por la hembra.

En tan sólo un par de minutos la cópula había concluído y la pareja ya se había separado. En otras especies de caballitos del diablo, los machos permanecen agarrados a la hembra mientras ella deposita los huevos, pero en esta especie, los dos se separan y la hembra realiza la puesta sóla aunque el macho permanece en las proximidades.

Hembra sumergiéndose para realizar la puesta

Para poner los huevos, la hembra se posa en la superficie del agua y agarrándose a una planta sumergida se va introduciendo lentamente bajo la superficie hasta que desaparece completamente. Una vez debajo del agua perfora el tallo de la planta con un apéndice del extremo de su abdomen y deposita un huevo, y sigue bajo el agua haciendo mas agujeros y depositando más huevos, pudiendo permanecer varios minutos sumergida antes de regresar a la superficie.

Dentro de unas semanas naceran unas pequeñas larvas acuáticas que permaneceran en el riachuelo durante un tiempo variable dependiendo de la temperatura, alimentándose de pequeños invertebrados hasta que se produzca la metamorfosis definitiva y salgan del agua.

NOTA: aunque en un principio había identificado a este caballito como Calopterix virgo, lo cierto es que se trata de un Calopterix xantohosoma, como se puede apreciar por el diseño de las alas del macho, en el que la mancha azul ocupa sólo la mitad del ala. Tengo que agradecer a Bernardo Busto, que se está convirtiendo en un auténtico experto en Odonatos como comprobaréis si os pasáis por su blog, que me sacara de mi error. Así da gusto.

Sexo, grillos y cintas de video

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Pareja de grillos marcados. Foto: Rolando Rodríguez-Muñoz

Una de las predicciones fundamentales de la selección sexual es la que afirma que los machos deberían tener una variación en su éxito reproductor a lo largo de su vida mucho mayor que la que tienen las hembras. Esto quiere decir que  habrá machos que tendrán muchos descendientes mientras que otros apenas los tendrán, mientras que en el caso de las hembras esas variaciones serán mucho menores. Estas predicciones se basan sobre todo en los estudios realizados con unos pocos grupos de vertebrados y en muchas ocasiones en condiciones de cautividad, en las que muchos de los aspectos que afectan a la historia de la vida de los organismos, como la depredación o la mortalidad por causas meteorológicas, no son tenidos en cuenta.

Rolando Rodríguez Muñoz, investigador de la Universidad de Exeter, y sus colaboradores han realizando un experimento sin precedentes en el que han seguido una población salvaje de Grillo campestre (Gryllus campestris) durante dos generaciones con el fin de comprobar si esas predicciones eran ciertas. Para ello han marcado con etiquetas individuales todos los grillos de una población (N= 152) localizada en un prado asturiano y los han observado día y noche mediante el empleo de cámaras de vídeo, que finalmente han dado como resultado 250.000 horas de grabación. Asimismo, a todos los animales se les tomó una muestra de tejido para realizar análisis genéticos y de esta forma poder determinar inequívocamente el parentesco entre padres e hijos. Los resultados de este experimento han sido publicados recientemente en la prestigiosa revista Science.

Como se hizo

Gracias a este diseño experimental, los investigadores fueron capaces de examinar directamente tanto el número de apareamientos de cada individuo (y la pareja con las que las realizaba) como el número de descendientes que cada uno de esos individuos dejaba a la siguiente generación. 

Número de descendientes adultos por cada individuo para las hembras (A) y los machos (B). Science 328: 1269-1272.

Los resultados demostraron que no había diferencias significativas en la variación en el número de apareamientos por individuo entre sexos, pero había una variación significativamente mayor en el número de descendientes producidos por los machos. De todas formas se observaba que los patrones entre sexos eran muy similares y que además había un gran número de hembras que no dejaban ningún descendiente a la siguiente generación, un resultado que no era el que predecía la teoría.

Otro de los resultados obtenidos por el grupo de investigación fue el de que ambos sexos se beneficiaban de los apareamientos múltiples. En el caso de los machos resulta evidente que cuanto mayor sea el número de parejas con las que se apareen, más descendientes tendrán, pero en el caso de las hembras las cosas no son tan sencillas. Aunque a las hembras de grillo les bastaría con un sólo apareamiento para que todos sus huevos quedaran fecundados, lo cierto es que se aparean con varios machos a lo largo de toda la estación de cría. Cuando estudiaron mediante análisis genéticos la descendencia de los grillos observaron que las hembras que se habían apareado con más machos tuvieron un mayor número de descendientes, por lo que parece que la promiscuidad también resultaba beneficiosa para ellas.



Pero las investigaciones del grupo del Dr. Rodriguez-Muñoz aun tienen que dar lugar a una gran cantidad de interesantes resultados una vez que hayan sido procesados todos los datos acumulados a lo largo de estos años. Conocer el destino de todos y cada uno de los individuos de una población: sus parejas, cuándo y como murieron, el tiempo que dedican a alimentarse, a cantar o a aparearse es algo casi imposible de conseguir en condiciones naturales y ellos lo han conseguido.

Referencias

Rodríguez-Muñoz R, Bretman A, Slate J, Walling CA, & Tregenza T (2010). Natural and sexual selection in a wild insect population. Science (New York, N.Y.), 328 (5983), 1269-72 PMID: 20522773

La selección sexual en las aves coloniales II

Como comentaba antes, los cormoranes moñudos acotan los lugares de nido y desde allí realizan unos movimientos estereotipados para atraer a las hembras. Asimimo los machos jóvenes, con pocas oportunidades de aparearse suelen acercarse a las colonias para evaluar las condiciones de esta como lugar de reproducción y en ocasiones también ensayan los movimientos de cortejo, aunque sin mucho éxito.

Hace unos minutos me escribió Gilberto S. Jardón para comentarme que había grabado un vídeo este mismo fin de semana en el que se veía perfectamente el display de cortejo de un macho de moñudo, pero curiosamente realizado por un joven de dos años (o quizás tres) que a pesar de que aun conserva parte del pecho de color marrón tiene un moño muy desarrollado. El tamaño del moño en los cormoranes es un indicador honesto de la calidad de los machos y de las hembras y hay una relación muy significativa entre la longitud del penacho de plumas y el éxito reproductor.



No se puede negar que le pone ganas

Referencias

Daunt, F., Monaghan, P., Wanless, S., & Harris, M. (2003). Sexual ornament size and breeding performance in female and male European Shags Phalacrocorax aristotelis Ibis, 145 (1), 54-60 DOI: 10.1046/j.1474-919X.2003.00120.x

La selección sexual en las aves coloniales

En la anterior entrada comentaba cómo la Hipótesis de la selección de bienes ofrecía una nueva explicación a la formación de las colonias de aves. Según esta hipótesis, la selección sexual explicaría en parte estas agregaciones, ya que los machos de las especies monógamas se agregarían según el mismo mecanismo por el que los machos de las aves polígamas se juntan en leks para atraer a las hembras.

Los machos de cormorán moñudo (Phalacrocorax aristotelis) llegan a los lugares de anidamiento antes que las hembras y desde allí se exhiben para conquistarlas. Gracias al anillamiento podemos conocer la historia de vida de cada individuo, lo que nos permite obtener una información muy valiosa sobre su éxito reproductor, las parejas con las que se reproduce y muchos más datos que de otra forma serían imposibles de conseguir. El ejemplar de la fotografía, el 4H, es un macho adulto que nació en el año 2000 en la colonia de As Pantorgas. A los dos años de vida se reprodujo por primera vez en su colonia de nacimiento con una hembra, la 7J, que había nacido en su misma colonia el mismo año que él. Durante dos años se reprodujo con éxito con ella hasta que en 2006 ésta hembra desapareció, probablemente hubiera muerto. Ese mismo año, el macho abandonó Pantorgas y se desplazó a la cercana colonia de Represas, a 4 kilómetros de distancia, donde tomó posesión del sitio donde un macho había criado durante más de 10 años y que había quedado vacío desde la muerte de éste.

El 4H, una vez desaparecida su antigua pareja tuvo que comenzar de nuevo a buscar, para ello colocó unas cuantas ramas formando una tosca plataforma y se empezó a exhibir ante las hembras que pasaban cerca. Así logró reproducirse los últimos años, pero el pasado viernes, mientras otros ejemplares de su misma colonia ya estaban incubando o cuidando a sus pollos recién nacidos, el macho 4H se encontraba sólo en la plataforma del nido. Es problable que su última pareja hubiera muerto también. Dado lo avanzado de la temporada es probable que no consiga encontrar pareja este año ya que la mayoría de las hembras ya están emparejadas.

¿Por qué se juntan los animales en colonias para reproducirse?

Colonia de alcatraces en Bass Rock (Escocia)

La cría colonial ha aparecido independientemente en numerosas ocasiones en la escala evolutiva. Numerosas especies de aves y mamíferos se reúnen durante la época de reproducción en colonias que en ocasiones pueden reunir a varios miles e incluso millones de individuos, como ocurre en algunas colonias de pingüinos. Si nos parece agobiante la vida en una ciudad humana, podemos imaginarnos como se puede sentir un alcatraz en una colonia de más de 50.000 individuos separados entre sí por menos de un metro de distancia y en la que contínuamente es atacado por su vecino si se atreves a cruzar el límite de tu propio nido.

Si esto ha ocurrido y sigue ocurriendo los beneficios aportados tienen que ser mayores que los evidentes inconvenientes de estas aglomeraciones, como por ejemplo la facilidad de transmisión de enfermedades y parásitos o la mayor competencia por el alimento y las parejas. Una de las primeras hipótesis que se han formulado para explicar la cría colonial es la que afirma que los animales se juntan para protejerse de los depredadores, o sea, que la unión hace la fuerza y será más fácil defenderse de un depredador potencial si todos los individuos unen sus fuerzas para auyentarlo. Sin embargo, algunos estudios han propuesto exactamente lo contrario, o sea que estas agregaciones no sólo no sirven de protección sino que pueden hacer que los individuos sean más vulnerables, ya que las colonias serán mucho más conspicuas para los depredadores y atraerán más su atención que una pareja solitaria.

Colonia de pingüinos emperadores en la Antártida (Fotopress)

En un artículo publicado en 1997 (otra revisión aquí), los Dres. Ettiene Dauchin y Richard H. Wagner, del Instituto de Etología Konrad Lorenz, han propuesto la "hipótesis de la selección de bienes" (Commodity selection) para explicar la evolución de la coloniabilidad. Según ellos, los animales no estarían seleccionando "conscientemente" juntarse en una colonia, sino que que estarán seleccionando ciertas ventajas de un determinado lugar, como un buen sitio para construir el nido o una pareja adecuada, y esto produciría secundariamente una agregación de individuos.

Detalle de una colonia mixta de araos, cormoranes moñudos y gaviotas tridáctilas

Esta nueva hipótesis, se apoya asimismo en dos nuevas hipótesis: (a) la "selección de hábitat" según la cual los nuevos individuos que lleguen a la colonia imitarán la elección de hábitat de aquellos conespecíficos que hayan tenido un elevado éxito reproductor, por lo que construirán su nido (en el caso de las aves) lo más cerca de ellos; y (b) la selección sexual (en este caso denominada "hidden lek") que propone que los machos monógamos de las especies coloniales agregan sus nidos por el mismo mecanismo por el que los machos de las especies que forman leks de apareamiento, como los gallos liras o los urogallos, se unen en los lugares de exibición.

En el cormorán moñudo hemos observado que los jóvenes, un año antes de críar por primera vez, visitan varios lugares de cría de la especie en la época en la que los pollos salen del nido como una forma de evaluar tanto la calidad del hábitat como él éxito reproductor de la colonia. Estos jóvenes se verán más atraídos a reproducirse en aquellas colonias que el año anterior hayan tenido una elevada producción de jóvenes. En este caso los cormoranes tenderán a agregarse allí donde se den las mejores condiciones para la cría, o sea, seleccionarán los bienes (o ventajas) y como consecuencia se agruparán en colonias.

Referencias

Wagner, R. (2000). Colonies as byproducts of commodity selection Behavioral Ecology, 11 (5), 572-573 DOI: 10.1093/beheco/11.5.572

La química de la atracción

Posibles elecciones que puede realizar una hembra

La fase más importante en la vida de un organismo es la reproducción. Gracias a ella ese indiviudo es capaz de pasar sus genes a la siguiente generación, y de alguna forma, como dice Richard Dawkins, alcanzar la inmortalidad. Pero para la mayoría de los organismos, es imposible pasar esos genes si no encuentran una pareja que quiera compartir los suyos y por eso deberán asegurarse de que esa pareja tenga los mejores genes posibles para que sus futuros hijos también los tengan. En un post anterior de este mismo blog comenté que los machos de muchas especies poseen algunas características externas que hacen que sean más atractivos para las hembras, y que en ocasiones llegan a desarrollar unos atributos grotescos para llamar aun más su atención. Pero en muchas ocasiones los animales no escogen a su pareja por su físico, sino por ciertas características que no se ven a simple vista y que son un indicador más fiable de la calidad genética que la apariencia externa.

Estructura molecular del MHC

En la mayoría de los vertebrados hay un grupo de genes que está relacionado con la atracción sexual, el MHC (major histocompatibility complex, o complejo mayor de histocompatibilidad en castellano). El MHC es un grupo de genes que contiene la información necesaria para la formación de ciertas proteínas relacionadas con la respuesta inmune. Este grupo de genes son codominantes, es decir, que al contrario que ocurre con otros genes en los que hay un alelo dominante y uno recesivo, de forma que si un individuo tienen los dos alelos para un mismo gen sólo se expresaría el dominante, en el caso de los codominantes se expresarían los dos. Por ejemplo, si tenemos un alelo A (dominante) y un alelo B (recesivo), si hubiera dominancia el individuo sólo expresaría el A, pero si hubiera codominancia expresaría el A y el B. Esto tiene una gran importancia para el MHC, ya que cuantas más variantes de este grupo de genes tenga un individuo, será capaz de crear una mayor variedad de anticuerpos, por lo que estará protegido contra más infecciones o parásitos.

Cercetas comunes (Anas crecca) durante el cortejo

Según se ha demostrado experimentalmente, las hembras eligen con más frecuencia a aquellos machos que tienen un MHC distinto al suyo, de forma que la futura descendencia de ambos tendría una mayor variedad de alelos y podría formar una mayor variedad de anticuerpos. Por el contrario suelen rechazar a los machos que tengan su mismo MHC ya que su descendencia sería menos variable. Esto a su vez es un buen mecanismo para evitar la endogamia, ya que evitaría aparearse con sus parientes con los que evidentemente compartirían muchos genes. ¿Pero como puede saber una hembra cual es el MHC de un macho? Según varios trabajos publicados, el MHC además de codificar para proteínas relacionadas con la respuesta inmune codifica para otras proteínas relacionadas con el olor individual, de forma que a una hembra con un MHC de tipo A le resultará más atractivo un macho con un MHC de tipo B. En un experimento realizado con espinosos (Gasterosteus aculeatus) se demostró que las hembras preferían a aquellos machos que tenían una mayor variedad de genes para el MHC frente a los que eran poco variables. Este efecto del MHC sobre la selección de pareja se ha comprobado para otras muchas especies de grupos muy diversos como en anfibios, las aves o los mamíferos.

Quizas nos pueda parecer que a nosotros, los seres humanos, esto no nos afecta, y que somos lo suficientemente racionales como para basar nuestras elecciones en el efecto que tienen unas cuantas moléculas en nuestra nariz. Pero lo cierto es que al igual que en los peces, las ranas y los ratones, el MHC influye, y mucho, en nuestra elección de pareja. Tal y como comprobaron Wekedin y Füri en un estudio publicado en 1997, y muchos otros investigadores corroboraron en años posteriores (Roberts et al. 2005, Marck 2006, y otros), nuestras elecciones tienen mucho que ver con reacciones químicas que no podemos controlar. Al fin y al cabo, y por mucho que les pese a algunos, nuestros comportamientos siguen patrones muy parecidos a las de las moscas o los peces. En otras palabras, todos nosotros somos esclavos de nuestro pasado evolutivo.

¿Son celosos los animales?

Colonia de Alcatraces (Morus bassanus) en Bass Rock (Escocia)

En Psicología se definen los celos como el miedo o la reacción de rabia que se produce en un individuo cuando teme perder a su pareja. Normalmente se piensa que los celos son una reacción característica de la especie humana, aunque lo cierto es que este comportamiento también se da en muchas especies animales y es una predicción lógica de la teoría evolutiva. Incluso en aquellas especies tradicionalmente consideradas como monógamas y fieles, como las aves marinas, son frecuentes las infidelidades y también las reacciones de celos y de agresividad hacia los posibles intrusos.

El significado de los celos es distinto para los machos y para las hembras, en los machos el miedo a la infidelidad ocurre ante la incertidumbre de la paternidad mientras que en las hembras esa incertidumbre no existe ya que los hijos serán siempre de ellas. Los celos en las hembras se producen en aquellas especies en las que se necesita un cuidado biparental para mantener a la descendencia y la pérdida o ausencia del macho puede afectar a la supervivencia de la misma.

Durante el amplexus de la Rana temporaria otros machos esperan para fertilizar la puesta

Las reacciones de celos que han recibido una mayor atención por parte de los investigadores son aquellas en las que los machos permanecen junto a la hembra hasta que se haya asegurado la fecundación del óvulo. En ecología evolutiva a este comportamiento se le conoce como "mate guarding" (que se podría traducir más o menos como "vigilancia de la pareja"). El objeto de este comportamiento es asegurar la paternidad de la descendencia y por eso el macho no se separará de la hembra hasta que termine su periodo fértil.

Típico caso de "mate guarding" en el Azulón (Anas platyrhynchos)

En el caso de las aves con puestas múltiples, la hembra pone un huevo al día o cada dos días hasta que ésta se completa. En estas especies, el óvulo se fecunda cuando se encuentra en el oviducto, antes de formarse las envueltas externas y la cáscara, por lo que teóricamente cada huevo podría ser fecundado por un macho distinto cada día. En los azulones (Anas platyrhynchos) es la hembra la que lleva todo el peso de la incubación y la crianza de los pollos, pero durante el periodo previo a la puesta y hasta que ponga el último huevo y se retire a incubar, el macho no se separará de ella ni un momento. De esta forma, al aparearse con ella diariamente e impedir que otros machos lo hagan, se asegurará de que todos los huevos habrán sido fecundados por él.

Cópula de Rhagonycha fulva

En muchas especies de insectos, los machos aseguran su descendencia permaneciendo físicamente unidos a la hembra durante mucho tiempo, en ocasiones durante varios días. Los machos de coraceros o Sanjuaninos (Rhagonycha fulva) después de copular con la hembra siguen unidos a ella, y aunque la transferencia de esperma se haya producido al principio de la cópula, de esta forma evitan el apareamiento de un segundo macho. Una vez que haya transcurrido el tiempo suficiente para que no haya riesgo de que la hembra sea fecundada por otro, la pareja se separará, la hembra pondrá sus huevos y el macho habrá asegurado su paternidad.

El macho de Pyrrhosoma nymphula sujeta a la hembra durante la puesta

En otras especies, los machos no se fían de las hembras hasta que no se haya producido la puesta de los huevos. Los machos de caballito del diablo (Zygoptera) después del apareamiento siguen agarrados a la hembra y la acompañan hasta el lugar de puesta. Estos celos exagerados se producen porque los machos de caballito del diablo tienen unas estructuras morfológicas especializadas que tienen la misión de eliminar el esperma del macho anterior para sustituirlo por el suyo. Para los caballitos toda precaución es poca para asegurar que sus genes pasen a la siguiente generación.

El significado del canto de la rana

Coro de machos de rana cantando

Las ranas verdes ibéricas (Pelophylax perezi) es probablemente nuestra rana más ruidosa y que tiene una temporada de canto más prolongada. Desde hace varios meses ya empezaron a llegar a sus lugares de reproducción y aun durante finales de julio y gran parte de agosto, cuando la temperatura de las charcas donde se encuentran puede superar los 25 o 30ºC, los machos siguen cantando. Este canto tiene una doble función: atraer a las hembras y delimitar el territorio frente a otros machos.

Macho de Rana verde hinchando sus sacos bucales durante el canto

Durante el canto, los machos hinchan los dos sacos bucales que se encuentran situados a ambos lados de la cabeza, pudiendo emitir hasta cinco tipos de sonidos diferentes, que varían tanto en su duración como en la frecuencias de los mismos.

Macho dominante sometiendo a un macho subordinado

Los machos de Rana verde son muy agresivos con otros machos que entren en su territorio. Solo hace falta sentarse unos minutos en el borde de una charca poblada por estos anfibios para que podamos observar las escaramuzas entre ellos.

El pequeño territorio se delimita con el canto y mediante pequeños saltos que ponen de manifiesto la fuerza de cada macho. Por regla general, los machos más viejos y de mayor tamaño son los dominantes y mantienen a raya a los machos más pequeños. Si alguno entra en su territorio, el macho dominante se abalanzará sobre él aplastándolo y dejando claro su estatus. Por lo general estas demostraciones son suficientes para que el intruso abandone el territorio.

Pareja de Rana verde durante el amplexus

Los cantos y las escaramuzas territoriales tienen una sola meta, que es la de aparearse con las hembras. El canto de la Rana verde es un indicador honesto de la calidad del macho, y las hembras, al escoger a un macho por su canto, estarán eligiendo también a un buen padre para sus hijos.